FATORES QUE INFLUENCIAM A DETECTABILIDADE DE MAMÍFEROS TERRESTRES EM UMA ÁREA DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE DO BRASIL

Authors

DOI:

https://doi.org/10.4257/oeco.2023.2702.10

Keywords:

armadilhas fotográficas, detecção, mamíferos, modelo de ocupação multi-espécies, monitoramento

Abstract

O uso de dados de presença e ausência em estudos de monitoramento de fauna vem aumentando rapidamente nas últimas décadas. Este estudo usa dados de presença e ausência obtidos por armadilhas fotográficas ao longo de oito anos na localidade do Garrafão, no estado do Rio de Janeiro, para analisar o efeito do esforço amostral e de sucessivas trocas de modelo de armadilha fotográfica e tipo de registro (foto ou vídeo) sobre a probabilidade de detecção de mamíferos, bem como o efeito da presença de animais domésticos e pessoas sobre a probabilidade de ocupação das espécies, utilizando um modelo estático de ocupação multi-espécies (MSOM). Registramos cinco espécies de mamíferos terrestres de médio porte: Cuniculus paca, Dasyprocta leporina, Didelphis aurita, Nasua nasua e Leopardus wiedii, além de uma espécie de pequeno porte, Guerlinguetus brasiliensis. O esforço amostral e a substituição progressiva de modelos de armadilha e tipo de registro influenciaram positivamente a detectabilidade das espécies, com um efeito maior sobre as espécies de menor peso corpóreo. Apenas Didelphis aurita apresentou aumento na probabilidade de ocupação ao longo do tempo, enquanto as demais espécies apresentaram estimativas pouco informativas. A ocupação média das espécies não foi influenciada pela presença de gatos domésticos e pessoas, mas foi positivamente correlacionada com a presença de cães domésticos. Os resultados reforçam a importância de incorporar o efeito do modelo de armadilha fotográfica e suas configurações sobre a detectabilidade nos modelos de ocupação, o que pode trazer mais precisão nas estimativas de ocupação em estudos em que há mudanças de equipamento, como programas de monitoramento de longo prazo.

The use of presence-absence data in wild animal monitoring studies has
increased rapidly in recent decades. This study uses presence-absence data obtained by camera traps over eight years in the locality of Garrafão, in Rio de Janeiro state, to analyze the effects of sampling effort and successive changes in camera trap model and record type (photo or video) on mammal species’ detection probabilities, as well as the effect of the presence of domestic animals and people on the species’ occupancy, using a static multi-species occupancy model (MSOM). We recorded five medium-sized terrestrial mammal species: Cuniculus paca, Dasyprocta leporina, Didelphis aurita, Nasua nasua and Leopardus wiedii, in addition to a small species, Guerlinguetus brasiliensis. Sampling effort and progressive replacement in camera trap models and type of record positively influenced the detection probabilities of the species, with a greater effect on smaller sized species. Only one species, Didelphis aurita, increased its occupancy over time, while the other species showed uninformative estimates. Mean occupancy of the species was not influenced by the presence of domestic cats and people, but was positively correlated with the presence of domestic dogs. The results reinforce the importance of incorporating the effect of camera trap model and its settings on detection probabilities in occupancy models, which may result in greater precision in occupancy estimates in studies where there are equipment changes, such as long-term monitoring programs.

Author Biographies

Cecilia Cronemberger, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade

Programa de Pós-Graduação em Meio Ambiente (PPGMA/UERJ)

Cristian de Sales Dambros, Universidade Federal de Santa Maria

Centro de Ciências Naturais e Exatas, Departamento de Ecologia e Evolução

Julian Nicholas Garcia Wilmer, Universidade do Estado do Rio de Janeiro

Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

Átilla Colombo Ferreguetti, Universidade do Estado do Rio de Janeiro

Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

Helena de Godoy Bergallo, Universidade do Estado do Rio de Janeiro

Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Departamento de Ecologia

Programa de Pós-Graduação em Meio Ambiente

Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

References

Apps P., & McNutt J.W. 2018. Are camera traps fit for purpose? A rigorous, reproducible and realistic test of camera trap performance. African Journal of Ecology 56(4):710–720. DOI: 10.1111/aje.12573

Bacellar, A.E.F., Faria, C.C., Soares, L.S., Stein, D.S., Siqueira, H.A.O.D., Farias, I.D., & Pinto, U.R.H. 2022. Influência da disponibilidade de alimentos de origem antrópica sobre o comportamento natural de Nasua nasua (Linnaeus, 1766) no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Teresópolis, Rio de Janeiro. Biodiversidade Brasileira, 12 (1): 44–59. DOI: 10.37002/biobrasil.v12i1.1844

Balmford, A., Green, R. E., & Jenkins, M. 2003. Measuring the changing state of nature. Trends in Ecology and Evolution, 18 (7): 326–330. DOI: 10.1016/S0169-5347(03)00067-3

Beisiegel, B.M., & Campos, C. 2013. Avaliação do risco de extinção do quati Nasua nasua (Linnaeus, 1766) no Brasil. Biodiversidade Brasileira 3(1): 269–276. DOI: 10.37002/biobrasil.v%25vi%25i.396

Bencke, G.A., Mauricio, G.N., Develey, P., & Goerck, J. 2006. Áreas importantes para a conservação das aves no Brasil. Parte I - Estados do domínio da Mata Atlântica. 1st ed. São Paulo: SAVE Brasil: p. 494.

Bergallo, H. G., Geisel, L., Bonvicino, C. R., Cerqueira, R., D’Andrea, P. S. Esbérard, C. E., Fernandez, F. A. S., Grelle, C. E., Peracchi, A. L., Siciliano, S., & Vaz, S. M. 2000. Mamíferos. In: H.G. Bergallo, C. F. D. Rocha, M. A. S. Alves & M. Van Sluys (Eds.), A fauna ameaçada de extinção do estado do Rio de Janeiro. pp.125–135. Rio de Janeiro: Editora da Universidade do Estado do Rio de Janeiro.

Corrêa, F. 1996. A Reserva da Biosfera da Mata Atlântica - Roteiro para o entendimento de seus objetivos e seu sistema de gestão. Cadernos da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, Série 2, Caderno 2. 2nd ed. São Paulo: Consórcio Mata Atlântica: p. 49.

Costa, C., Lamas, I., & Fernandes, R. 2010. Planejamento Estratégico do Mosaico Central Fluminense. Relatório Técnico.

Cronemberger, C., Delciellos, A.C., Barros, C.S., Gentile, R., Weksler, M., Braz, A.G., … & Nascimento, J.L. 2019. Mamíferos do Parque Nacional da Serra dos Órgãos: Atualização da lista de espécies e implicações para a conservação. Oecologia Australis, 23(2):191–214. DOI: https://doi.org/10.4257/oeco.2019.2302.02

Denwood, M. J. 2016. runjags: An R Package Providing Interface Utilities, Model Templates, Parallel Computing Methods and Additional Distributions for MCMC Models in JAGS. Journal of Statistical Software, 71(9), 1–25. DOI: 10.18637/jss.v071.i09

Eken, G., Bennun, L., Brooks, T.M., Darwall, W., Fishpool, L.D.C., Foster, M., …& Tordoff, A. 2004. Key Biodiversity Areas as Site Conservation Targets. BioScience, 52 (12):1110–1118. DOI: 10.1641/0006-3568(2004)054[1110:KBAASC]2.0.CO;2

Emmons, L. & Feer, F. 1997. Neotropical rainforest mammals: a field guide. 2nd ed. Chicago: University of Chicago Press: p. 396.

Erb, P.L., McShea, W.J., & Guralnick, R.P. 2012. Anthropogenic influences on macro-level mammal occupancy in the Appalachian trail corridor. PLoS ONE, 7(8): e42574. DOI: 10.1371/journal.pone.0042574

Ferreguetti, Á. C., Tomas, W. M., & Bergallo, H. G. 2017. Density, occupancy, and detectability of lowland tapirs, Tapirus terrestris, in Vale Natural Reserve, southeastern Brazil. Journal of Mammalogy, 98(1), 114–123. DOI: 10.1093/jmammal/gyw118

Ferreguetti, A.C., Tomas, W.M., & Bergallo, H.G. 2018. Density, habitat use, and daily activity patterns of the Red-rumped Agouti (Dasyprocta leporina) in the Atlantic Forest, Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 53(2): 143–151. DOI: 10.1080/01650521.2018.1434743

Ferreira, M.S., Vieira, M.V., Cerqueira, R. & Dickman, C.R. 2016. Seasonal dynamics with compensatory effects regulate populations of tropical forest marsupials: a 16-year study. Oecologia,182(4): 1095–1106. DOI: 10.1007/s00442-016-3735-x

Gentile, R., Loretto, D., Kajin, M, Freitas, S. F., Finotti, R, Vieira, M. V., & Cerqueira, R. in press. Garrafão Project: Origin, history and main aspects of the development of the largest long-term study of ecology of small mammals in Brazil. Oecologia Australis.

Goulart F.V.B., Cáceres N.C., Graipel M.E., Tortato M.A., Ghizoni I.R., & Oliveira-Santos L.G.R. 2009. Habitat selection by large mammals in a southern Brazilian Atlantic Forest. Mammalian Biology 74:182–190. DOI:10.1016/j.mambio.2009.02.006

Harmsen, B.J., Foster, R.J., Silver, S., Ostro, L., & Doncaster, C.P. 2010. Differential Use of Trails by Forest Mammals and the Implications for Camera-Trap Studies : A Case Study from Belize. Biotropica 42(1): 126–133 DOI: 10.1111/j.1744-7429.2009.00544.x

Harmsen, B.J., Saville, N., & Foster, R.J. 2021. Long-term monitoring of margays (Leopardus wiedii): Implications for understanding low detection rates. PLoS ONE, 16(3): e0247536. DOI: 10.1371/journal.pone.0247536

Hofmeester, T., Cromsigt, J.P.G.M., Odden, J., Andrén, H., Kindberg, J., & Linnell, J.D.C. 2019. Framing pictures: A conceptual framework to identify and correct for biases in detection probability of camera traps enabling multi-species comparison. Ecology and Evolution, 9(4): 2320–2336. DOI: 10.1002/ece3.4878

Horn P.E., Pereira, M.J.R., Trigo, T.C., Eizirik, E., & Tirelli, F.P. 2020. Margay (Leopardus wiedii) in the southernmost Atlantic Forest: Density and activity patterns under different levels of anthropogenic disturbance. PLoS ONE 15(5): e0232013. DOI: 10.1371/journal.pone.0232013

Kajin, M., & Grelle, C.E.V. 2012. Microhabitat selection when detection is imperfect: the case of an endemic Atlantic forest mammal. Ecological Research, 27 (6):1005–1013. DOI: 10.1007/s11284-012-0977-x

Kery, M. 2002. Inferring the absence of a species: a case study of snakes. The Journal of wildlife management, 330-338. DOI: 10.2307/3803165

Lima, F., Beca, G., Muylaert, R. L., ... & Galetti, M. 2017. ATLANTIC‐CAMTRAPS: a dataset of medium and large terrestrial mammal communities in the Atlantic Forest of South America. Ecology 98(11): 2979. DOI: 10.1002/ecy.1998

Lessa, I., Guimarães, T.C.S., Bergallo, H.G., Cunha, A., & Vieira, E.M. 2016. Domestic dogs in protected areas: a threat to Brazilian mammals? Natureza & Conservação, 14(2): 46–56. DOI: 10.1016/j.ncon.2016.05.001

Lessa, I.C.M., Ferreguetti, Á.C., Kajin, M., Dickman, C.R., & Bergallo, H.G. 2017. You can’t run but you can hide: the negative influence of human presence on mid-sized mammals on an Atlantic island. Journal of Coastal Conservation, 21(6), 829–836. DOI: doi.org/10.1007/s11852-017-0544-2

Macedo, J., Loretto, D., Mello, M.C.S., Freitas, S.R., Vieira, M.V., & Cerqueira, R. 2007. História natural dos mamíferos de uma área perturbada do Parque Nacional da Serra dos Órgãos. In: Cronemberger, C., Viveiros de Castro, E.B. (Eds), Ciência e Conservação na Serra dos Órgãos. pp. 165–181. Brasília: ICMBio.

MacKenzie, D.I., Nichols, J.D., Lachman, G.B., Droege, S., Royle, A.J., & Langtimm, C.A. 2002.

Estimating site occupancy rates when detection probabilities are less than one. Ecology 83(8): 2248-2255. DOI: 10.1890/0012-9658(2002)083[2248:ESORWD]2.0.CO;2

MacKenzie, D.I., & Bailey, L.L. 2004. Assessing the fit of site-occupancy models. Journal of Agricultural, Biological, and Environmental Statistics, 9(3): 300–318.

Ministério do Meio Ambiente, 2022. Portaria MMA Nº 148, de 7 de junho de 2022. (Acessado em 07 de julho de 2022, https://www.in.gov.br/en/web/dou/-/portaria-mma-n-148-de-7-de-junho-de-2022-406272733)

Morrison, J.C., Sechrest, W., Dinerstein, E., Wilcove, D.S, & Lamoreux, J.F.. 2011. Persistence of large mammal faunas as indicators of global human impacts. Journal of Mammalogy, 88(6): 1363–1380. DOI: 10.1644/06-MAMM-A-124R2.1

Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Fonseca, G.A.B., & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853–858. DOI: doi.org/10.1038/35002501

Nagy'Reis, M., Oshima, J.E.F., Kanda, C.Z., Palmeira, F. B. L., de Melo, F. R., Morato, R. G., ... & Lopes, C. M. 2020. Neotropical Carnivores: a data set on carnivore distribution in the Neotropics. Ecology, 101(11): e03128. DOI: 10.1002/ecy.3128

Nimer, E. 1989. Climatologia do Brasil. Rio de Janeiro: IBGE/Departamento de Recursos Naturais e Estudos Ambientais.

Oliveira, TG.1998. Leopardus wiedii. Mammalian Species 579:1–6. DOI: 10.2307/3504400

Pease, B. S., Nielsen, C. K., & Holzmueller, E. J. 2016. Single‐camera trap survey designs miss detections: impacts on estimates of occupancy and community metrics. PLoS ONE 11

(11): e0166689 DOI: 10.1371/journal.pone.0166689

Paglia, A. P., Da Fonseca, G. A., Rylands, A. B., Herrmann, G., Aguiar, L. M., Chiarello, A. G., ... & Patton, J. L. (2012). Lista Anotada dos Mamíferos do Brasil 2ª Edição/Annotated Checklist of Brazilian Mammals. Occasional papers in conservation biology, 6, 1–82.

Pollock, K. H., Nichols, J. D., Simons, T. R., Farnsworth, G. L. , Bailey, L. L. & Sauer, J.R.. 2002. Large scale wildlife monitoring studies: statistical methods for design and analysis. Envirometrics 13:105–119. DOI: 10.1002/env.514

R Core Team. 2020. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/

Rhodes, J. R., Tyre, A. J., Jonzén, N., McAlpine, C. A., & Possingham, H. P. 2006. Optimizing presence–absence surveys for detecting population trends. The Journal of Wildlife Management, 70(1): 8–18. DOI: 10.2193/0022-541X(2006)70[8:OPSFDP]2.0.CO;2

Rocha, L.G.M. 2007. A situação fundiária do Parque Nacional da Serra dos Órgãos. In: Cronemberger, C., Viveiros de Castro, E.B. (eds). Ciência e Conservação na Serra dos Órgãos. Brasília: ICMBio. pp 39–54.

Santos F., Carbone C., Wearn O.R., … & Peres, C.A. 2019. Prey availability and temporal partitioning modulate felid coexistence in Neotropical forests. PLoS ONE 14(3): e0213671. DOI: 10.1371/journal.pone.0213671

Srbek-Araujo, A. C., & Chiarello, A. G. (2013). Influence of camera-trap sampling design on mammal species capture rates and community structures in southeastern Brazil. Biota Neotropica, 13, 51–62.

Sollmann, R., Mohamed,A. Samejima,H., Wilting. A. 2013. Risky business or simple solution – Relative abundance indices from camera-trapping. Biological Conservation 159: 405–412. DOI: 10.1016/j.biocon.2012.12.025.

Sollmann, R. 2018. A gentle introduction to camera-trap data analysis. African Journal of Ecology, 56(4): 740-749. DOI: 10.1111/aje.12557

Southwell, D., Legge, S., Woinarski, J., Lindenmayer, D., Lavery, T., & Wintle, B. 2022. Design considerations for rapid biodiversity reconnaissance surveys and long‐term monitoring to assess the impact of wildfire. Diversity and Distributions, 28(3), 559–570. DOI: 10.1111/ddi.13427

Swann, D. E., Hass, C. C., Dalton, D. C., & Wolf, S. A. 2004. Infrared‐triggered cameras for detecting wildlife: an evaluation and review. Wildlife Society Bulletin, 32(2), 357–365. DOI: 10.2193/0091-7648(2004)32[357:ICFDWA]2.0.CO;2

TEAM Network. 2011. Terrestrial Vertebrate Protocol Implementation Manual, v. 3.1. Tropical Ecology, Assessment and Monitoring Network, Center for Applied Biodiversity Science, Conservation International, Arlington, VA, USA. p.69.

Tobler. M., Carrillo-Percastegui, S.E., Leite Pitman, R., Mares, R., & Powell, G. 2008. An evaluation of camera traps for inventorying large- and medium-sized terrestrial rainforest mammals. Animal Conservation, 11(3): 169–178. DOI: 10.1111/j.1469-1795.2008.00169.x

Tyre, A. J., Tenhumberg, B., Field, S. A., Niejalke, D., Parris, K., & Possingham, H. P. 2003. Improving precision and reducing bias in biological surveys: estimating false-negative error rates. Ecological Applications, 13(6): 1790–1801. DOI: 10.1890/02-5078

Urbanek, R.E., Ferreira H.J., Olfenbuttel C., Dukes, C.G., & Albers, G. 2019. See what you’ve been missing: an assessment of Reconyx® PC900 Hyperfire cameras. Wildlife Society Bulletin 43(4): 1–9. DOI: 10.1002/wsb.1015

Viveiros de Castro, E.B. 2018. Changing a Brazilian protected areas paradigm: why public use is not just optional. Journal of Park and Recreation Administration, 36: 129–140. DOI: 10.18666/JPRA-2018-V36-I3-8409

Wang, E. 2002. Diets of Ocelots (Leopardus pardalis), Margays (L. wiedii), and Oncillas (L. tigrinus) in the Atlantic Rainforest in Southeast Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 37(3): 207–212. DOI: 10.1076/snfe.37.3.207.8564et

Wellington, K., Bottom, C., Merrill, C., & Litvaitis, J.A. 2014. Identifying performance differences among trail cameras used to monitor forest mammals. Wildlife Society Bulletin, 38(3): 634–638. DOI: 10.1002/wsb.425

Published

2023-06-15