REDE DE VISITAÇÃO FLORAL VERSUS REDE DE TRANSPORTE DE PÓLEN ENTRE ABELHAS E PLANTAS NA FLORESTA ATLÂNTICA DO SUL DO BRASIL

Authors

  • Caroline Ribeiro Universidade Tecnológica Federal do Paraná
  • Jana Magaly Tesserolli de Souza Universidade Tecnológica Federal do Paraná
  • Isabela Galarda Varassin Universidade Federal do Paraná

DOI:

https://doi.org/10.4257/oeco.2018.2204.09

Keywords:

flower resources, interactions network, plant-pollinator interactions, pollen flower, pollination

Abstract

O estabelecimento das interações planta-polinizador é de grande importância para o funcionamento dos ecossistemas. Estas interações podem ser registradas diretamente, por observação focal, ou indiretamente, pela carga polínica presente no corpo do polinizador. Assim, a avaliação da especialização e da dependência de parceiros mutualísticos, propriedades que podem ser estudadas por meio de redes complexas, depende do método empregado no registro das interações. O principal objetivo deste estudo foi comparar uma rede de visitação floral e uma rede de transporte de pólen construídas a partir de interações entre plantas e abelhas amostradas em 16 parcelas em estágios iniciais de sucessão ecológica na Floresta Atlântica, em Antonina, Paraná, sul do Brasil. O registro das interações foi realizado inicialmente por observação focal, e posteriormente foram amostrados os grãos de pólen aderidos ao corpo de seis espécies de abelha, ficando as duas redes restritas às interações realizadas por estas seis espécies. A rede de transporte de pólen foi subdividida em uma rede de alimentação, utilizando apenas o pólen aderido às corbículas ou escopas das abelhas, e uma rede de polinização, com o pólen presente no corpo, exceto pernas, das abelhas. Estas redes foram comparadas em relação ao grau (k), ao índice de especialização (d’) e à força das espécies (F), por meio de testes t pareados. A rede de transporte de pólen apresentou maior número de interações, maior k, menor d’ e maior número de espécies de planta que a rede de visitação floral. Não houve variação da F. As redes de alimentação e de polinização apresentaram propriedades semelhantes. A análise polínica revelou que as abelhas tendem a realizar turnos de forrageio exclusivos em flores de pólen. As interações adicionadas a partir da análise polínica resultaram em diferenças nas métricas avaliadas e complementaram o registro das interações observadas na comunidade. Portanto, a informação associada de ambos os tipos de redes pode ampliar a compreensão das interações, aproximando-se, dessa forma, à descrição da rede real.

 

FLORAL VISITATION NETWORK VERSUS POLLEN-TRANSPORT NETWORK BETWEEN BEES AND FLOWERS IN THE ATLANTIC FOREST IN SOUTH BRAZIL. The establishment of plant-pollinator interactions is of great importance for the functioning of ecosystems. These interactions can be recorded directly, by focal observation, or indirectly, by the pollen load on the pollinator body. Thus, the evaluation of the specialization and dependence of mutualistic partners, properties that can be assessed through complex networks, depends on the method used for interaction record. The main objective of this study was to compare a floral-visitation network and a pollen-transport network constructed from interactions between plants and bees sampled in 16 plots in early successional areas in the Atlantic Forest, in Antonina, Paraná, southern Brazil. We initially recorded these interactions by focal observation and we sampled the pollen grains on the bees’ body of six bees, and the two networks were restricted to the interactions of these six species. We subdivided the pollen-transport network into a feeding-pollen network, using only the pollen adhered to the bees' corbicules or scopes, and a pollination network, with the pollen present on the bees’ body, except the legs. These networks were compared in relation to the degree (k), the specialization index (d') and species strength (F), through paired t-tests. The pollen-transport network showed a higher number of interactions, higher k, lower d' and a greater number of plant species than the floral visitation network. There was no variation in F. The feeding- and pollination networks presented similar properties. Pollen analysis revealed that bees tend to perform exclusive foraging flights on pollen flowers. The interactions added from the pollen analysis resulted in differences in the metrics evaluated and complemented the record of the interactions observed in the community. Therefore, the associated information of both types of networks can broaden the understanding of the interactions, thus approaching the actual network description.

References

Alarcón, R. 2010. Congruence between visitation and pollen-transport networks in a California plant-pollinator community. Oikos, 119(1), 35–44. DOI: 10.1111/J.1600-0706.2009.17694.X

Ballantyne, G., Baldock, K. C. R., & Willmer, P. G. 2015. Constructing more informative plant-pollinator networks: visitation and pollen deposition networks in a heathland plant community. Proceedings of the Royal Society B, 282(1814), 1–9. DOI: 10.1098/rspb.2015.1130

Bascompte, J., Jordano, P., & Olesen, J. M. 2006. Asymmetric coevolutionary networks facilitate biodiversity maintenance. Science, 312(5772), 431–433. DOI: 10.1126/science.1123412

Bascompte, J., & Jordano, P. 2007. Plant-animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 38(1), 567–593. DOI: 1543-592X/07/1201-0567

BFG - The Brazil Flora Group. 2015. Growing knowledge: an overview of seed plant diversity in Brazil. Rodriguésia, 66(4), 1085–1113. DOI: 10.1590/2175-7860201566411

Blüthgen, N., Menzel, F., & Blüthgen, N. 2006. Measuring specialization in species interaction networks. BMC Ecology, 6, 1–12. DOI: 10.1186/1472-6785-6-9

Bosch, J., González, A. M, Rodrigo, A., & Navarro, D. 2009. Plant-pollinator networks: adding the pollinator’s perspective. Ecology Letters, 12(5), 7–24. DOI: 10.1111/j.1461-0248.2009.01296.x

Buchmann, S. L. 1983. Buzz pollination in angiosperms. In: C. E. Jones & R. J. Little (Eds.), Handbook of experimental pollination biology. pp. 73-113. New York: Van Nostrand Reinhold.

Buchmann, S. L., & Nabhan, G. P. 1996. The forgotten pollinators. Washington D.C.: Island Press: p. 292.

Chacoff, N. P., Vázquez, D. P., Lomáscolo, S. B., Stevani, E. L., Dorado, J., & Padrón, B. 2012. Evaluating sampling completeness in a desert plant-pollinator network. Journal of Animal Ecology, 81(1), 190–200. DOI: 10.1111/j.1365-2656.2011.01883.x

Chao, A., Gotelli, N. J., Hsieh, T. C., Sander, E. I., Ma, K. H., Colwell, R. K., & Ellison, A. M. 2014. Rarefaction and extrapolation with Hill numbers: A framework for sampling and estimation in species diversity studies. Ecological Monographies, 84(1), 45–67. DOI: 10.1890/13-0133.1

Diniz, M. E. R., & Buschini, M. L. T. 2015. Pollen analysis and interaction networks of floral visitor bees of Eugenia uniflora L. (Myrtaceae), in Atlantic Forest areas in southern Brazil. Artropod-Plant Interactions, 9(6), 623–632. DOI: 10.1007/s11829-015-9400-1

Dorado, J., Vázquez, D. P., Stevan, E. I., & Chacoff, N. P. 2011. Rareness and specialization in plant-pollinator networks. Ecology, 92(1), 19–25. DOI: 10.1890/10-0794.1

Dormann, C. F. 2011. How to be a specialist? Quantifying specialization in pollination networks. Network Biology, 1(1), 1–20

Endress, P. K. 1994. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. New York: Cambridge University Press: p. 511.

Faegri, K., & Pijl, L. V. D. 1971. Principles of pollination ecology. Oxford: Pergamon Press: p. 291.

Forup, M. L., & Memmott, J. 2005. The restoration of plant-pollinator interactions in hay meadows. Restoration Ecology, 13(2), 265–274. DOI: 10.1111/j.1526-100X.2005.00034.x

Freitas, L., Vizentin-Bugoni, J., Wolowski, M., Souza, J. M. T., & Varassin, I. G. 2014. Interações planta-polinizador e a estruturação de comunidades. In: A. R. Rech, K. Agostini, P. E. Oliveira & I. C. Machado, I. C. (Eds.), Biologia da polinização. pp. 373-397. Rio de Janeiro: Projeto Cultural.

González, A. M. M., Dalsgaard, B., & Olesen, J. M. 2010. Centrality measures and the importance of generalist species in pollination networks. Ecological Complexity, 7(1), 36–43. DOI: 10.1016/j.ecocom.2009.03.008

Goulson, D. 1999. Foraging strategies of insects for gathering nectar and pollen, and implications for plant ecology and evolution. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 2(2), 185–209. DOI: 10.1078/1433-8319-00070

Hsieh, T. C., Ma, K. H., & Chao, A. 2014. CRAN - Package iNEXT: iNterpolation and EXTrapolation for species diversity. R package version 2.0. Disponível em: <http://chao.stat.nthu.edu.tw/blog/software-download>. Acesso em 20/11/2017.

Jędrzejewska-Szmek, K. J., & Zych, M. 2013. Flower-visitor and pollen transport networks in a large city: structure and properties. Arthropod-Plant Interactions, 7(5), 503–516. DOI: 10.1007/s11829-013-9274-z

Jordano, P. 2016. Sampling networks of ecological interactions. Functional Ecology, 30(12), 1883–1893. DOI: 10.1111/1365-2435.12763

Klein, A. M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S. A., Kremen, C., & Tscharntke, T. 2007. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 274(1608), 303–313. DOI: 10.1098/rspb.2006.3721

Kleinert, A. M. P., Ramalho, M., Cortopassi-Laurino, M., Ribeiro, M. F., & Imperatriz-Fonseca, V. L. 2009. Abelhas Sociais (Meliponini, Apinini, Bombini). In: A. R. Panizzi & J. R. P. Parra (Eds.), Bioecologia e nutrição de insetos. Base para o Manejo Integrado de Pragas. pp. 371-424. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica.

Macleod, M., Genung, M. A., Ascher, J. S., & Winfree, R. 2016. Measuring partner choice in plant–pollinator networks: using null models to separate rewiring and fidelity from chance. Ecology Society of America, 97(11), 2925–2931. DOI: 10.1002/ecy.1574

Michener, C. D. 1944. Comparative external morphology, phylogeny, and a classification of the bees (Hymenoptera). Bulletin of the American Museum of Natural History, 82(6), 151–326.

Michener, C. D. 2007. Bees of the World. Johns Hopkins Baltimore: University Press: p. 972.

Muth, F., Papaj, D. R., & Leonard, A. S. 2017. Multiple rewards have asymmetric effects on learning in bumblebees. Animal Behaviour, 126, 123–133. DOI: 10.1016/j.anbehav.2017.01.010

Olesen, J. M., Bascompte, J., Dupont, Y. L., Elberling, H., Rasmussen, C., & Jordano, P. 2011. Missing and forbidden links in mutualistic networks. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 278(1706), 725–732. DOI: 10.1098/rspb.2010.1371

Ollerton, J., Winfree, R., & Tarrant, S. 2011. How many flowering plants are pollinated by animals? Oikos, 120(3), 321–326. DOI: 10.1111/j.1600-0706.2010.18644.x

Popic, T. J., Wardle, G. M., & Davila, I. C. 2012. Flower-visitor networks only partially predict the function of pollen transport by bees. Austral Ecology, 38(1), 76–86. DOI: 10.1111/j.1442-9993.2012.02377.x

R Development Core Team. 2017. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, http://www.R-project.org/.

Ramírez-Burbano, M., Stiles, G. F., Gonzáles, C., Amorim, F. W., Dalsgaard, B., & Maruyama, P. K. 2017. The role of the endemic and critically endangered Colorful Puffleg Eriocnemis mirabilis in plant-hummingbirds networks of the Colombian Andes. Biotropica, 49(4), 555–564. DOI: 10.1111/btp.12442

Rech, A., Bergamo, P. J., Figueiredo, R. A. 2014. Polinização abiótica. In: A. R. Rech, K. Agostini, P. E. Oliveira & I. C. Machado (Eds.). Biologia da polinização. pp. 183–204. Rio de Janeiro: Projeto Cultural.

Roubik, D. W. 1992. Ecology and natural history of tropical bees. New York: Cambridge University Press: p. 592.

Stehmann, J. R., Forzza, R. C., Salino, A., Sobral, M., Costa, D. P., & Kamino, L. H. Y. 2009. Plantas da Floresta Atlântica. Rio de Janeiro: Jardim Botânico do Rio de Janeiro: p. 516.

Vázquez, D. 2005. Degree distribution in plant-animal mutualistic networks: forbidden links or random interactons? Oikos, 108(2), 421–426. DOI: 10.1111/j.0030-1299.2005.13619.x.

Vázquez, D., Blüthgen, N., Cagnolo, L., & Chacoff, N. 2009. Uniting pattern and process in plant-animal mutualistic network: a review. Annals of Botany, 103(9), 1445–1457. DOI: 10.1093/aob/mcp057

Vogel, S. T. 1978. Evolutionary shifts from reward to deception in pollen flowers. In: A. J. Richards (Ed.). The pollination of flowers by insects. pp. 89–96. London: Linnean Society Symposium Series.

Waser, N. M. 1986. Flower constancy: definition, cause and measurement. American Naturalist, 127(5), 593–603.

Winfree, R., Bartomeus, I., & Cariveau, D. P. 2011. Native pollinators in anthropogenic habitats. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 42, 1–22. DOI: 10.1146/annurev-ecolsys-102710-145042.

Published

2018-12-18